Великий князь Ярослав Мудрый в 1045 году поехал в Новгород из Киева на закладку Софийского собора к сыну Владимиру. Собор строился до 1050 года на месте Владычного двора. Он был освящён епископом Лукой в 1050 или 1052 году.
В храме было три галереи, в которых находились дополнительные престолы. Несколько раз перестраивалась северная галерея. Изначально стены храма не были побелены, барабаны и апсиды были покрыты слоем цемянки. Внутренние стены были обнажены. Собор имеет длину около 27 метров, а ширину 24,8 метров. Высота галереи составляет 38 метров. Толщина стен храма достигает 1,2 метра, они сложены из известняка разных оттенков. Своды и арки выложены из кирпича.
В 1929 году храм закрыли. Позже в нем был открыт антирелигиозный музей, в котором хранились сокровища «баснословных богатств церкви». Во время войны храм был разграблен и повреждён. В послевоенное время собор полностью восстановили и он стал отделом Новгородского музея-заповедника.
В соборе находятся останки шести святых: князей Фёдора и Мстислава, княгини Ирины и ее сына Владимира, архиепископа Иоанна и епископа Никиты.