В 1934 году в Пятигорске был основан гражданский 220-й авиационный отряд, предназначенный для перевозки пассажиров, почты и грузов. В 1934 году отряд был переведен в город Ворошиловск (первое название города Ставрополь). Аэродром размещался восточнее железнодорожного вокзала. В те годы на аэродроме проводились авиахимработы, выполнялись перевозки почты и пассажиров внутри края.
С 1954 года в Ставрополь поступали самолеты Ан-2, Як-12, Л-60. В 1960 году открылось воздушное сообщение с Москвой. В 1963 году открыли новый аэропорт в районе села Шпаковское, это его нынешнее месторасположение. Спрос на авиаперевозки с годами возрастал. К середине 1980-х годов аэропорт Ставрополя осуществлял воздушное сообщение с 26 городами. В 1992 году образовалась Ставропольская акционерная авиакомпания, но в 1999 году аэропорт вновь перешел в собственность государства. В 2010 году указом Президента было создано Федеральное государственное унитарное предприятие «Международный аэропорт Ставрополь».
Весной 1993 года аэропорт Ставрополя получил статус международного. Сегодня аэродром обслуживает рейсы, следующие в города России, стран СНГ и дальнего зарубежья. Пропускная способность аэропорта составляет 300 пассажиров в час.
По техническим параметрам аэропорт может принимать такие воздушные суда, как A319, A320, Boeing-737-400, Boeing-737-500, Boeing-737-700, Ил-114, ЯК-40, АН-12 и более легкие, а также вертолеты всех типов.