Церковь упоминается в документах с 1677 года. В начале своего существования, храм был центром Стародрагунской слободы. Историки считают что церковь возвели одновременно с заселением Слободы.
Каменный облик церковь приобрела в 1765 году. С начала основания храма, в нем находилась чудотворная Владимирская икона Божией Матери. В 1680 Пенза подверглась нападению кочевых племен и церковь была сожжена, точная дата востановления храма после пожара неизвестна, но в 1687 году он уже функционировал.
В 1931 году храм был закрыт, в нем "организовали кино", а после стали использовать как складское помещение. К 1970-м годам церковь больше напоминала руины, нежели храм.
Спустя десятки лет реставрации, церковь получила название Покровский архиерейский собор.