Осенью 1935 года в городе впервые была предпринята попытка создания кукольного театра в Курске.
Тогда трое кукольников собрались под предводительством Георгия Стеффена. Эта была маленькая группка, выращенная в стенах областного драматического театра. Тогда в одном из его фойе обустроили небольшую сцену и зал. 12 ноября 1935 года театр начал своё существование с пьесы «Вор-нахал — человеком стал». Но после того, как труппа дала несколько представлений, Стеффен уехал, а труппа не смогла работать дальше и распалась.
Образование профессионального театра произошло в 1944 году. Художественным руководителем стал Алексей Мшастый. Тогда у пятерых актёров не было абсолютно ничего, и даже, как это не парадоксально, кукол. В 1965 году труппа получила здание гимназии, которое сдавалось в аренду.
Именно там театр и располагается сегодня. Через 7 лет у театра появляется новый художественный руководитель — Анатолий Сезоненко, окончивший театральный институт в Ленинграде. А после того как в театре появился художник, обучавшийся в том же ВУЗе, театр стал показывать спектакли для взрослых. С этими людьми кукольный стал гастролировать по городам России, Белоруссии и Украины.
За время своего существования труппы театра не раз получали награды и премии на фестивалях разного уровня.