Это древнейшее церковное здание появилось в 1307-1308 гг. В первой половине ХVI в. церковь претерпела существенные изменения. В 1780 г. построили колокольню и трапезную, изменили верхнюю часть церкви. Но, несмотря на многочисленные перестройки, уникальный барельеф, расположенный с левой стороны от южного входа, уцелел. В конце 1930-х гг. храм был разорён, звонница оказалась разрушена, многие святыни - сожжены, а колокола - отправлены на переплавку.
В 1965-1969 году храм подвергся реставрации, зданию вернули облик ХVI века. Главной святыней храма было Евангелие 1661 года, а также иконостас ХIV в., написанный на грубо отесанных досках. Из икон того времени сохранилась только одна - «Иоанн Предтеча Ангел пустыни», написанная иконописцем школы Феофана Грека в 1390-х гг. На сегодняшний день святыня является экспонатом Третьяковской галереи.
В 1993 году храм возвратили верующим, до 1998 г. он являлся подворьем Богородице-Рождественского Бобренева монастыря.На сегодняшний день в храме регулярно проводятся богослужения, организуются паломнические поездки, а также планируется открыть воскресную школу, реализовать издательскую работу и выпустить в свет публикации об истории храма.