Поселения на территории Дербента появляются уже в конце четвертого тысячелетия до нашей эры - в эпоху бронзы. Самое первое название города - Каспийские ворота и оно упоминалось географом древней Греции - Милетским, еще в VI века до нашей эры. Город в современности был заложен в 438 году нашей эры в качестве крепости персов, которая состояла из цитадели, которая стояла на холме и от неё отходили две стены, выполненные из прочного камня и идущие прямо к морскому побережью. Таким образом, крепость ограничивала проход между Кавказскими горами и морем, и являлась ограждением города с юга и севера. До того, как Крым вошел в состав Российской Федерации, Дербент являлся самым древнейшим городом страны, насчитывающий историю в более чем 2000 лет.
Большое влияние на развитие города оказало завоевание Дербента арабами в начале VII века. В этот период начинается бурная исламизация всех слоев населения города. Для этого была построена и древнейшая мечеть Дербента под названием Джума. При правлении арабами Дербент становится самым основным пунктом опоры на Кавказе, и вместе с этим важнейшим политическим и военным центром. Бурное развитие строительства сделало Дербент самым крупным городом Средневековья на Кавказе. Здесь получили большую распространенность ремесленные работы, например, металлообработка, ткачество, обработка камня и многое другое. Наряду с ремеслом в Дербенте внедряется активное строительство, сельское хозяйство и земледелие. В Средних веках город стал самым большим морским портом на Каспийском море и соединял важнейшие торговые пути со всех сторон света.
Турки выступали в виде народов сельджуков, которые вторглись на территорию Дербента в середине XI века и установили в нем свою власть. А в XVI столетии в результате турецко-персидской войны 1580-х годов Дербент теряет свою независимость и переходит во владения иранцев - ранее государство Сефевидов. В конце XVII века известный казачий атаман Степан Разин штурмом взял Дербент, который закончился пожаром и уничтожением флота персов на Каспии.
В XVIII столетии Петр I устраивает прикаспийский поход, узнав о том, что наступает угроза завоевание областей Каспийского моря персами и турками. Император дал право местным жителям на свободную торговлю в пределах Русского государства, запланировал развитие на этих территория виноделия и шелководства. В 1730 году Россия и Персия заключили перемирие, в результате которого Дербент отошел к владениям Русского государства. Однако, после этого город не раз был завоеван разными ханствами других государств. И окончательное вхождение и присоединения Дербента к России произошло в 1813 году, а с 1845 года город числился как губернский в Дагестанской области. Началось активное развитие сельского хозяйства, в частности, садоводства, виноградарства, а также рыбного промысла.
В самом конце XIX столетия в городе строится железная дорога, которая пролегала через Дербент от Махачкалы до Баку. Огромное значение для промышленного развития Дербента имело выращивание морены, из которой в последствии получали дешёвые красители. После окончательного присоединения города к России здесь открывается первое учебное заведение - Дербентское профессиональное училище.
Во второй половине XX века в Дербенте происходит возвращение на родину в Израиль евреев.
Осенью 2015 года Дербент отпраздновал свой 2000-летний юбилей, который связан с присвоением статуса городского поселения.