Театр был создан в 1963 году. На первых порах премьерные показы проходили в здании драмтеатра. В 1968 году город выделил театральной труппе здание.
С момента прихода режиссёра А. Шкиленока (1975г.) произошли сильные перемены в театральном репертуаре. Постановки спектаклей по произведениям самобытных национальных драматургов имели у публики большой успех.
Коллектив театра активно участвует в «Белой веже» (фестиваль театров кукольников международного уровня).
На всех представлениях «Белой вежи» брестские кукольники вместе с коллегами из драмтеатра собирают аншлаги. Этот престижный фестиваль объединяет кукольные и драматические театры стран Союза Независимых Государств.
Артисты-кукольники всегда активно гастролировали. Они были первыми в СССР, которые представили жителям Германии лучшие кукольные постановки.
Популярность спектаклей из Бреста даже выше, чем Минского кукольного. Более ста пятидесяти постановок различного жанра и репертуара поставлено на сцене коллективом театра. В репертуаре кукольников есть немало произведений, поставленных специально для взрослых. Штаб-квартира, объединяющая в союз всех кукольников мира, находится в стенах театра. Это тоже признание вклада культурного учреждения.